Long-term dynamics of marine microbiomes: from communities to populations

Abstract

(English) The surface ocean harbours a vast diversity of microorganisms, including prokaryotes (bacteria and archaea), which are key drivers of global biogeochemical cycles. Understanding how these microorganisms respond to environmental variability requires linking patterns across different biological scales, from community-level to population and strain dynamics, to the molecular consequences of adaptive mutations. Chapter 1 investigates two connected coastal microbiomes in the northwestern Mediterranean Sea: the Blanes Bay Microbial Observatory (BBMO) and the Banyuls Bay Microbial Observatory (SOLA). Using seven years of matching metagenomic data, we quantified seasonal rhythmicity and cross-site synchrony across metabolic functions, genes (ORFs), and taxa (OTUs). We found consistent seasonal rhythmicity within each microbiome across organizational levels, yet synchrony between microbiomes remained low. Focusing on 45 key biogeochemical functions, several remained highly rhythmic and synchronous even when their dominant contributing genes showed weak rhythmicity. These results suggest that functional redundancy and complementary dynamics at lower organizational levels can generate coherent functional dynamics through emergent self-organization. Moving beyond community-level patterns, Chapter 2 extended the analysis to distant ocean basins by comparing genome-resolved populations from BBMO (15 years) and MiCRO, California (10 years). We reconstructed 1,535 MAGs in BBMO and 1,068 MAGs plus 187 SAGs in MiCRO. Although the two sites are far apart, species-level overlap was considerable, with 615 genomes with intraspecific (>95% genome similarity) representatives occurring at both sites, whereas strain-level overlap was much lower, with only 17 BBMO genomes matching 20 MiCRO genomes (>99% genome similarity), revealing strong biogeographic structuring at the strain level. Genomes detected in both locations at higher similarity were more strongly associated with temperate coastal environments and tended to be slightly larger, suggesting niche adaptation to coastal conditions. Seasonal genomic variation was widespread at both sites (~70% genomes), while in MiCRO a Prochlorococcus population also showed ENSO-related increases in pN/pS and abundance during strong El Niño years, indicating that long-term climate oscillations can shape marine microbial populations beyond seasonality. Chapter 3 examined adaptation at the gene and protein levels by identifying positive selection across 1,505 MAGs from BBMO and SOLA. Positively selected genes represented less than 0.01% of the metagenomic repertoire, but several were found in both sites, pointing to non-random selection on common functions. These genes were linked to energy metabolism, stress response, regulation, translation/RNA metabolism, cell surface structures, protein turnover and motility, biofilm and environmental interactions, and exhibited contrasting seasonal patterns consistent with heterogeneous selection across cold and warm periods. Of the positively selected genes shared between BBMO and SOLA, the 70.6% also exhibited elevated pN/pS values in at least a subset of Tara samples, suggesting that many of these genes are subject to positive selection at a broader geographic scale. One key example, the RNA pseudouridine synthase (RluA), showed recurrent substitutions linked by structural modeling to increased local protein flexibility, a plausible mechanism for maintaining activity under cold conditions. (Català) La superfície oceànica alberga una enorme diversitat de microorganismes, inclosos procariotes (bacteris i arqueus), clau en els cicles biogeoquímics globals. Comprendre com responen a la variabilitat ambiental requereix connectar patrons a diferents escales biològiques, des del nivell de comunitat fins a la dinàmica de poblacions i soques, així com les conseqüències moleculars de les mutacions adaptatives. El Capítol 1 investiga dos microbiomes costaners connectats al nord-oest del Mediterrani: BBMO i SOLA. Utilitzant set anys de dades metagenòmiques comparables, vam quantificar la ritmicitat estacional i la sincronia entre localitats en funcions metabòliques, gens (ORFs) i tàxons (OTUs). Vam trobar una ritmicitat estacional consistent dins de cada microbioma en els diferents nivells d’organització, mentre que la sincronia entre ambdós microbiomes es va mantenir baixa. En centrar-nos en 45 funcions biogeoquímiques clau, vam observar que diverses continuaven sent altament rítmiques i sincròniques fins i tot quan els gens dominants que hi contribuïen mostraven una ritmicitat feble. Aquests resultats suggereixen que la redundància funcional i les dinàmiques complementàries en nivells inferiors d’organització poden generar dinàmiques funcionals coherents mitjançant una autoorganització emergent. Més enllà dels patrons a nivell de comunitat, el Capítol 2 va estendre l’anàlisi a conques oceàniques distants mitjançant la comparació de poblacions resoltes a nivell genòmic de BBMO (15 anys) i MiCRO, Califòrnia (10 anys). Vam reconstruir 1.535 MAGs a BBMO i 1.068 MAGs, juntament amb 187 SAGs, a MiCRO. Tot i que ambdós llocs estan molt allunyats geogràficament, el solapament a nivell d’espècie va ser considerable: 615 genomes van presentar representants intraespecífics (>95% de similitud genòmica) en tots dos llocs. En canvi, el solapament a nivell de soca va ser molt menor, ja que només 17 genomes de BBMO van coincidir amb 20 genomes de MiCRO (>99% de similitud genòmica), fet que revela una forta estructuració biogeogràfica a nivell de soca. Els genomes detectats en ambdós llocs amb una similitud més elevada es van associar més estretament amb ambients costaners temperats i van tendir a ser lleugerament més grans, cosa que suggereix una adaptació de nínxol a les condicions costaneres. La variació genòmica estacional va ser generalitzada en tots dos llocs (~70% dels genomes), mentre que a MiCRO una població de Prochlorococcus va mostrar, a més, increments en pN/pS i en abundància associats a ENSO durant els anys d’El Niño més intensos, fet que indica que les oscil·lacions climàtiques de llarg termini poden modelar les poblacions microbianes marines més enllà de l’estacionalitat. El Capítol 3 va examinar l’adaptació a nivell de gen i proteïna mitjançant la identificació de selecció positiva en 1.505 MAGs de BBMO i SOLA. Els gens sotmesos a una forta selecció positiva van representar menys del 0,01% del repertori metagenòmic, però diversos es van detectar en ambdós llocs, fet que apunta a una selecció no aleatòria. Aquests gens estaven vinculats al metabolisme energètic, la resposta a l’estrès, la regulació, la traducció i el metabolisme de l’ARN, les estructures de superfície cel·lular, el recanvi proteic i la motilitat, així com al biofilm i a les interaccions amb l’ambient, i van mostrar patrons estacionals compatibles amb una selecció heterogènia entre períodes freds i càlids. Entre els gens sota selecció positiva compartits entre BBMO i SOLA, el 70,6% també va presentar valors elevats de pN/pS en almenys un subconjunt de mostres de Tara, fet que suggereix que molts d’aquests gens estan sotmesos a selecció positiva a una escala geogràfica més àmplia. Un exemple destacat, la pseudouridina sintasa de l’ARN (RluA), va mostrar substitucions recurrents que, segons el modelatge estructural, es van associar amb un augment de la flexibilitat local de la proteïna, un mecanisme plausible per mantenir l’activitat en condicions fredes. (Español) La superficie oceánica alberga una enorme diversidad de microorganismos, incluidos procariotas (bacterias y arqueas), actores clave en los ciclos biogeoquímicos globales. Comprender cómo responden a la variabilidad ambiental requiere conectar patrones a distintas escalas biológicas, desde la comunidad hasta la dinámica de poblaciones y cepas, así como las consecuencias moleculares de las mutaciones adaptativas. El Capítulo 1 investiga dos microbiomas costeros conectados del noroeste del Mediterráneo: BBMO y SOLA. Utilizando siete años de datos metagenómicos comparables, cuantificamos la ritmicidad estacional y la sincronía entre sitios en funciones metabólicas, genes (ORFs) y taxones (OTUs). Encontramos una ritmicidad estacional consistente dentro de cada microbioma en los distintos niveles de organización, mientras que la sincronía entre ambos microbiomas se mantuvo baja. Al centrarnos en 45 funciones biogeoquímicas clave, observamos que varias de ellas seguían siendo altamente rítmicas y sincrónicas incluso cuando los genes dominantes que contribuían a ellas mostraban una ritmicidad débil. Estos resultados sugieren que la redundancia funcional y las dinámicas complementarias en niveles inferiores de organización pueden generar dinámicas funcionales coherentes mediante una autoorganización emergente. Más allá de los patrones a nivel de comunidad, el Capítulo 2 amplió el análisis a cuencas oceánicas distantes mediante la comparación de poblaciones resueltas a nivel genómico de BBMO (15 años) y MiCRO, California (10 años). Reconstruimos 1.535 MAGs en BBMO y 1.068 MAGs, junto con 187 SAGs, en MiCRO. Aunque ambos sitios están muy alejados geográficamente, el solapamiento a nivel de especie fue considerable: 615 genomas presentaron representantes intraespecíficos (>95% de similitud genómica) en ambos lugares. En cambio, el solapamiento a nivel de cepa fue mucho menor, ya que solo 17 genomas de BBMO coincidieron con 20 genomas de MiCRO (>99% de similitud genómica), lo que revela una fuerte estructuración biogeográfica a nivel de cepa. Los genomas detectados en ambas localizaciones con mayor similitud se asociaron más estrechamente con ambientes costeros templados y tendieron a ser ligeramente más grandes, lo que sugiere adaptación de nicho a condiciones costeras. La variación genómica estacional fue generalizada en ambos sitios (~70% de los genomas), mientras que en MiCRO una población de Prochlorococcus mostró incrementos en